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Zenit comienza su historia en mayo de 1925, cuando un equipo de futbol se funda en la Fabrica de Metal de Leningrado llamada después Stalin. En estos años formativos, el equipo juega muchos torneos locales. En 1930 marca un hito, pues es la primera vez que el club, como Fabrica de metal de Leningrado, participa en el campeonato de la ciudad.
A los pocos años, después de empezar los playoffs de 1936 en el campeonato de clubes, el equipo cambia el nombre a los “Stalinets”. Durante los primeros años del campeonato Soviético, Stalinets jugó en el grupo B (Segunda división) y no consiguió subir al grupo A (Primera división) hasta 1938. En 1939, Stalinets Alcanza las finales de la copa nacional, pone en serios aprietos al Spartak de Moscú, pero pierde. El Spartak de Moscú era invencible en esos años.
Un años después, en 1940, el equipo adquiere su actual nombre: Zenit. En el años de guerra 1944 el Zenit vio su primer título nacional. El equipo ganó la Copa de la URSS por primera vez, terminando con la supermacia de los equipos moscovitas.
Las siguientes tres décadas y media no consiguió ningún triunfo el equipo, la más alta clasificación de esos años en un cuarto puesto en el campeonato de 1958, quinto en 1953 y 1976, y llegó a las semifinales de la Copa de la URSS en 1945, 1954, 1961, y 1977.El revivir del Zenit no comienza hasta finales de los años setenta.
En 1978, un nuevo entrenador – energético, hábil, y ambicionso Yuriy Morozov – coge al equipo bajo su tutela. Su agresivo estilo, junto con algunos jóvenes jugadores locales, tubo efecto pronto, en 1980, el Zenit gana su primer bronce nacional.En 1983, Yuriy Morozov es reemplazado por Pavel Sadyrin, pero el equipo tiene ahora una gran escuadra muy fuerte.El Zenit termina la temporada de 1983 en cuarto lugar despertando una gran excitación y jugando unos partidos memorables en copa que le llevan hasta las semifinales.
En 1984, Zenit, tiene un equipo equilibrado y balanceado en todas sus líneas, con lo que consigue llegar a la final de copa, pero pierde con el Dynamo Moscú, en la prórroga. En este año, es el único en que el equipo consigue la Liga de la URSS en su historia.Al año siguiente, el equipo gana la Supercopa de la URSS y juega las semifinales de copa. En 1986 queda en cuarta posición en el campeonato y comenza una decadencia que dura otros diez años.
El último resurgimiento del Zenit comienza a mediados de los noventa, con Sadyrin como artífice de nuevo. Sadyrin fue reemplazado por Byshovets como entrenador durante dos años. Su primer éxito fue en 1997 haciendo llegar al equipo a semifinales. En 1999 gana la copa bajo la mano del joven entrenador Anatoliy Davydov, que fue antiguo jugador del Zenit.
En 2001, el Zenit gana el bronce en el camponato ruso con el entrenador Yuriy Morozov que se había unido de nuevo al club. En Mayo del 2002, Zenit alcanza las finales de la copa Rusa, pero la pierde contra el Club Central de Deportes del Ejército de Moscú (CSKA).
Cuando Morozov se retira fue muy duro encontrar sustitudo, peor finalmente la solución fue el primer entrenador extranjero. El experimento fue un éxito, ese mismo año (2003) el equipo ganó la plata nacional, y consiguió su primera y única copa de la liga. En el otoño de 2004, Zenit se clasifica para la Copa UEFA completando dos rondas clasificatorias, aunque en la liga solo consigue el cuarto puesto.
En la temporada 2007, de la mano de Dick Advocaat, entrenador del club desde 2006 obtuvo su primera liga rusa de fútbol, tras superar por 2 puntos al Spartak de Moscú en la clasificación final. Por esto, el Zenit San Petersburgo disputará, por primera vez en su historia, la Liga de Campeones de la UEFA en la temporada 2008-09, desde la fase de grupos.
El 1 de mayo de 2008, el Zenit San Petersburgo, despues de haberse clasificado a la Copa de la UEFA 2007-08, consigue su primera final histórica de esta competición, tras eliminar en semifinales por marcador global de 5-1 al Bayern de Múnich, empatando 1-1 como visitante, y luego goleando por 4-0 en su estadio. Anteriormente, había eliminado equipos como el Villarreal, Marsella y Bayer Leverkusen, y tambien llegando a empatar contra el Nuremberg.
El Zenit San Petersburgo derrotó en la final al club escocés Rangers 2 goles por 0. Así consiguió su primer título internacional e igualó la marca del CSKA Moscú, el cual ganó esta misma competición en la temporada 2004-05. Además, volvió a traer gloria al fútbol ruso a nivel de clubes.
Como dato curioso, el Zenit San Petersburgo clasificó a los dieciseisavos de final como tercero de su grupo con 5 puntos, donde casi queda eliminado en la ultima jornada por el AZ Alkmaar holandés, que quedo cuarto con 4 puntos, esto fue debido a que el conjunto ruso se enfrento al Everton inglés como visitante, donde perdió por 1-0, teniendo la oportunidad el equipo de Holanda de clasificarse, pero el mismo Everton les ganó, días después, en condición de visita por 2-3, pasando de villano a héroe para el Zenit San Petersburgo.
